Дивизия была сформирована летом 1939 года в Уральском военном округе на основе директивы Военного Совета УрВО от 16 июля 1939 г. Штаб дивизии и основные части дислоцировались в г. Стерлитамаке; 422-й стрелковый и 512-й гаубично-артиллерийский полки — в Белебее; 717-й стрелковый полк — в п. Давлеканово; 294-й легкий артиллерийский полк — в г. Миасс Челябинской области.

Командир: полковник (с 1940 г. — генерал-майор) Тихон Константинович Силкин.

Дивизия комплектовалась приписным составом из Башкирской АССР. В конце 1939 — начале 1940 гг. соединение готовилось к отправке на советско-финляндский фронт, однако после заключения мира (март 1940 г.) было переведено на штаты мирного времени. Весной 1941 г. части дивизии прошли лагерные сборы в Стерлитамаке и участвовали в первомайском параде.

22 июня 1941 г. в 12:30 в военном лагере у рек Белая и Стерля состоялся митинг, после которого был объявлен приказ об отправке на фронт. Отправка эшелонов началась 23 июня. Часть подразделений (в частности, 391-й стрелковый полк) была отгружена ещё в ночь с 21 на 22 июня.

К 25 июня 1941 г. дивизия включена в состав 22-й армии Западного фронта. Сосредоточение проходило в районе городов Себеж, Идрица, ст. Кузнецовка. По состоянию на 2 июля выгрузилось 16 эшелонов; к 6 июля — 23 эшелона.

При этом дивизия испытывала недостаток в средствах связи, обмундировании (до 40% пополнения не было обеспечено) и командирских кадрах.

29 июня 1941 г. командующий 22-й армией генерал-лейтенант Ф. А. Ершаков поставил 170-й СД задачу: прикрывать правый фланг армии на рубеже Заситино — Ветренка — Теплюки, не допустить прорыва противника севернее Себежа. Протяжённость полосы обороны составляла 30–40 км. Боевые порядки строились в один эшелон.

4 июля 1941 г. начались бои на всём фронте 22-й армии. 5–6 июля части 170-й СД вступили в боевое соприкосновение с противником. На Себежском направлении наступали соединения 10-го армейского корпуса вермахта, включая дивизию СС «Мёртвая голова», а также танковые и моторизованные части 3-й танковой группы Гота.

На участке 391-го стрелкового полка в районе Заситино немецкие войска встретили упорное сопротивление. Особенно ожесточёнными были бои за ДОТы на Грым-горе. Противник применял штурмовые группы сапёров, артиллерию и авиацию. 7 июля немцам удалось сбить боевое охранение и создать угрозу флангового обхода.

717-й стрелковый полк под командованием майора М. И. Гогичайшвили геройски сдерживал натиск до двух усиленных немецких дивизий. 7 июля командир 3-го батальона ст. лейтенант К. Е. Мыльников с четырьмя ротами организовал ночную контратаку, захватил пленных, документы и оружие, нанеся противнику значительные потери. В этом бою он был тяжело ранен.

8 июля 1941 г. противник силами трёх пехотных дивизий и танкового полка овладел г. Себеж. Части 170-й СД отошли на рубеж ст. Кузнецовка — оз. Себежское, где продолжали сдерживать натиск. В этот день отличился начальник штаба дивизии (в составе группы прикрытия), лично вынесший с поля боя 7 раненых и выкативший из-под обстрела 3 противотанковых орудия.

9–14 июля дивизия, неся большие потери, вела сдерживающие бои в Себежском укрепрайоне, не позволяя противнику развить прорыв на восток. 14 июля 170-я СД, оказавшись под угрозой окружения, начала отход в направлении Невеля.

15 июля 1941 г. генерал-майор Т. К. Силкин был назначен комендантом Смоленска; командование дивизией принял полковник Николай Матвеевич Ласкин. В этот день немецкие танковые и моторизованные дивизии совершили глубокие фланговые прорывы, и к исходу 15 июля передовые части 19-й танковой дивизии вермахта подошли к Невелю.

К 16 июля 170-я СД, 98-я и 112-я стрелковые дивизии 51-го стрелкового корпуса оказались в оперативном окружении в районе Невеля. Противник сжимал кольцо вдоль шоссе Пустошка — Невель. Дивизия была расколота на две основные группы:

17–19 июля обе группы вели тяжёлые бои в тылу противника, пытаясь прорваться к основным силам 22-й армии. 19 июля части 98-й и 112-й дивизий предприняли массированный ночной прорыв вдоль Ленинградского шоссе. Прорыв удался лишь частично; многие подразделения погибли, но боевые знамёна были сохранены.

20–23 июля группа Ласкина, усиленная остатками 98-й и 112-й дивизий, вела наступление на Невель с целью деблокирования окружённых частей. 23 июля состоялся прорыв основных сил 51-го стрелкового корпуса из окружения. Группа Бунина, в которой находился комиссар дивизии Л. А. Дзарагазов и начальник штаба майор Варванин, вышла из окружения 18 августа 1941 г. (по другим данным — 19 августа) в районе Сидоровщины.

К 25 июля большинство частей 170-й СД вышли из окружения и сосредоточились южнее Великих Лук. При выходе из окружения дивизия понесла тяжелейшие потери: из первоначальных 13 800 человек в строю оставалось не более 4–5 тысяч.

Выход 22-й армии из окружения сорвал план немецкого командования по уничтожению советских войск на этом участке.

После выхода из окружения остатки 170-й, 98-й и 112-й стрелковых дивизий были сведены в сводную дивизию под командованием полковника Н. М. Ласкина. Она сохранила нумерацию 170-й СД и была временно подчинена 51-му стрелковому корпусу.

К 30 июля дивизия заняла оборону южнее Великих Лук на рубеже Колтырино — Пустошка — Мисинец — Дерявки. 1–5 августа части дивизии вели бои местного значения, отражая атаки пехотных и танковых частей противника. К 10 августа дивизия была укомплектована личным составом на 90% (в основном за счёт маршевых рот), но по артиллерии и автоматическому оружию — лишь на 20–25%.

С 5 по 20 августа на фронте 22-й армии наступило затишье. Обе стороны проводили разведку, укрепляли позиции и подтягивали резервы. 717-й стрелковый полк вёл активную разведку в районах Щерганихи, Плаксина, Никитиной горы.

20 августа 1941 г. командование Западного фронта отдало приказ о наступлении. Однако противник упредил советские войска. 21 августа 110-я пехотная дивизия вермахта при поддержке танков и артиллерии прорвала оборону 186-й стрелковой дивизии на левом фланге 22-й армии. К 23 августа немецкие мотоколонны вышли в районы ст. Кунья, совхоз Ушицы, разъезд Артемово, создав угрозу полного окружения 22-й армии.

Задача 170-й СД: удерживать занимаемый рубеж до вечера 24 августа, прикрывая отход остальных частей армии. Выполнив приказ, дивизия начала отход в северо-восточном направлении, на рубеж Андреаполь — Торопец.

25–28 августа части 22-й армии вели бои в окружении. Прорыв проходил в условиях острой нехватки боеприпасов (четверть боекомплекта) и полного превосходства противника в авиации и танках. 170-я СД, прикрывая отход главных сил, понесла катастрофические потери.

К 28 августа из состава 170-й СД вышло из окружения около 300 человек без командира дивизии, без штаба и без материальной части. Полковник Н. М. Ласкин, по некоторым данным, остался в окружении и вышел только в начале сентября.

1 сентября 1941 г. приказом командующего 22-й армией В. А. Юшкевича корпусные управления 29-го, 62-го и 51-го стрелковых корпусов были расформированы. 170-я стрелковая дивизия как соединение фактически перестала существовать.

Вышедшие из окружения группы 170-й СД были переданы на доукомплектование:

4 октября 1941 г. 170-я стрелковая дивизия I формирования была официально расформирована. На её базе началось формирование 170-й стрелковой дивизии II формирования.

В ряде исторических публикаций и документальных сводок (в том числе в «Боевом составе Советской армии») 170-я СД указывается в составе 24-й армии Резервного фронта в период Ельнинской операции и Вяземского «котла» (октябрь 1941 г.). Однако архивные материалы Западного фронта, 22-й армии и 51-го стрелкового корпуса не содержат приказов о переводе 170-й СД из 22-й армии в Резервный фронт.

В составе 24-й армии Резервного фронта с сентября 1941 г. находилась 6-я дивизия народного ополчения (6-я ДНО). 25 сентября 1941 г. приказом по Резервному фронту 6-я ДНО была переименована в 160-ю стрелковую дивизию. Однако в оперативных документах 24-й армии эта дивизия ошибочно обозначалась как «170-я СД». Ошибка возникла из-за путаницы: в Брянском фронте уже существовала 160-я стрелковая дивизия, и штаб Резервного фронта, пытаясь избежать дублирования номеров, самовольно изменил номер без соответствующей директивы Генштаба.

170-я стрелковая дивизия I формирования — одна из многих дивизий РККА, которые в летние месяцы 1941 г. ценой собственного уничтожения сорвали план «блицкрига» на западном стратегическом направлении. Задержав наступление дивизии СС «Мёртвая голова» и других соединений вермахта в Себежском укрепрайоне, дивизия обеспечила время для развёртывания новых армий на подступах к Москве. Дважды выходя из окружения, сохраняя боевое знамя, соединение продемонстрировало высочайший уровень стойкости и воинского мужества.